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距离弦神岛事件已经过去两年,晓古城与姬柊雪菜的关系进入了微妙的阶段。然而平静再次被打破,一座巨大的空中古城凭空出现在太平洋上空,其中沉睡着被称为“原初真祖”的存在——所有吸血鬼血脉的源头。第三季的剧情围绕着“原初真祖”想要回收“第四真祖”的力量、从而重启灭世计划的阴谋展开。古城必须面对自己身世中最后的秘密:他不仅是第四真祖,更是原初真祖为了复活而创造的完美容器。与此同时,所有曾与古城结下羁绊的“眷兽”持有者们(浅葱、纱矢华、夏音等)都被卷入了一场跨越人界、魔界与神界的最终战争。
作为系列的完结篇(?),第三季在战斗作画上投入了惊人的预算,每一场眷兽对决都是经费在燃烧。文戏方面终于给了古城与雪菜的感情线一个像样的交代,虽然还是“傲娇毁一生”,但最后那一吻足以让老粉丝泪流满面。